植物-内生真菌共生体对昆虫种群的影响

植物-内生真菌共生体对昆虫种群的影响王学霞，杨民和，王国红(福建师范大学生命科学学院发育与神经生物学重点实验室，福州350108)摘要：植物内生真菌与植食性昆虫共用寄主植物作为食物、能量来源及栖息场所，三者之间的互作关系复杂多变，在生物种群控制、生物进化和植物生产中发挥重要作用。从植物-内生真菌共生体、内生真菌对植食性昆虫与多级营养层的影响，及内生真菌抗虫代谓}产物等方面概括了内生真菌一植物一昆虫相互关系的研究进展，建议将植物内生真菌纳入植物生态学、昆虫生态学和作物病虫害控制的范畴内。关键词：植物；内生真菌；植食性昆虫；天敌昆虫；共生关系文章编号：1000—0933(2009)10．5618．09中图分类号：Q143，Q938，Q968文献标识码：A在所有的生物关系中，食物关系起着决定性的作用j。自然条件下，植物、内生真菌、昆虫通过食物链发生关系，彼此相互依存、相互制约，因而多级营养层间的交互作用是生物协同进化(CO—evolution)的驱动力。近年来有关植物一内生真菌互作关系的研究已经广泛地开展，国内外很多学者也对植物内生真菌研究现状进行了详细的综述’31。从Bacon等1977年首次报道内生真菌(Epichloetyphina)、寄主植物的毒素和植食动物三者间的关系，到1988年，Prestidge和Gallagher建立黑麦草(Loliumperenne)中内生真菌(Acremoniumlolii)的存在与阿根廷茎象甲(Listronotusbonariensis)幼虫的生长、存活和取食行为间的关系，有关内生真菌一植物。昆虫三者之间互作关系的研究，取得了可喜的成绩。以下将主要从植物-内生真菌共生体、内生真菌一植物共生体对植食性昆虫的影响、内生真菌对多级营养层关系的影响和内生真菌代谢产物抗虫活性等几个方面进行综述，并依据三者互作的研究成果提出应用方面的展望。1植物·内生真菌共生体内生真菌是指那些在其生活史的某一阶段(或终生)生活于健康植物组织内，对植物组织没有引起明显病害症状的微生物，包括内生细菌、内生放线菌和内生真菌。其中内生真菌主要属于子囊菌(Ascomycetes)和半知菌(Deuteromycetes)，少数为担子菌(Basidiomycetes)，包括核菌纲(nomecetes)，盘菌纲(Discomycetes)和腔菌纲(Loculoascomycetes)的真菌o植物与真菌共生现象在自然界普遍存在，典型的共生真菌包括菌根真菌、地衣真菌和内生真菌。与菌根和地衣真菌不同的是，内生真菌生活于健康植物体内(细胞内或细胞间)，一般只形成局部感染，占据1个或少数几个寄主细胞即停止生长，待到植物组织生理衰退或老化时，再恢复生长。内生真菌根据其传播方式的不同，可分为垂直传播和水平传播两类。垂直传播的内生真菌如禾草内生真菌，以菌丝形态生活于植物体内，一般不产生孢子，只能依靠植物的种子传播，属于系统侵染类真菌；绝大多数木本植物和其它植物的内生真菌属于水平传播类群，在植物生长季节，来自于空气中的真菌孢子不断地侵入植物组织内，直到达到饱和为止]。内生真菌存在于目前已研究过的所有植物内，包括被子植物、裸子植物、地衣、蕨类植物和海洋植物。同时也发现，内生真菌生活于植物体的根、茎、叶、花、果实和种子等器官。因此，在植物体内内生真菌无处不在。与人类休戚与共的植物，实际上很可能是植物细胞和内生微生物细胞的镶嵌体一J。在长期的生存竞争和生态适应过程中，植物与内生真菌之间形成了互惠互利、和谐共处的共生体。植物为内生真菌提供栖息场所和营养等，作为回报，内生真菌则产生一些具有生物活性的物质，如植物生长调节剂、抑菌剂、杀虫剂、抗病毒成分等，以促进植物生长，增强植物在自然界中的竞争能力和适应性』。自1986年以来，大多数研究者均认为植物和内生真菌之间的关系是一种互惠共生关系，因此，提出了植物与内生真菌之间“抗性互惠共生”、“诱导性抗性”和“获得性植物抗性”等观。内生真菌可能作为一种“生物开关”，使植物在生物或非生物胁迫条件下，对环境做出更为迅捷的反应u。但是，Faeth_l和Saikkonen等H也提出了不同的观点。2植物·内生真菌共生对植食性害虫的影响真菌作为异养生物，其与植物的相互作用不仅影响植物本身，同时对与植物相关的生物多样性和种群结构也会产生作用，如内生真菌和植食性昆虫之间可能发生相互影响。已有的研究表明，内生真菌感染导致植物对昆虫产生作用，昆虫的种群参数受到不同程度的影响。不同植物一内生真菌共生体组合对不同的害虫作用效果存在明显差别，从延缓、抑制生长发育直至毒杀作用，少数共生体组合也能促进某些昆虫的生长发育：。2．1禾本科牧草内生真菌目前研究者已经对Neotyphodium属(早期归为枝顶孢属(Acremonlium))及其有性型香柱菌属(Epichloe)内生真菌与禾本科植物组成的共生体进行了深人的研究，]。野外调查结果表明：内生真菌感染多年生黑麦草、高羊茅(Festucaarundinacaea)和草地羊茅(F．pratensis)后，增强了被感染牧草对40多种常见害虫的抗性，这些害虫包括鞘翅目的阿根廷茎象甲(L．bonariensis)、早熟禾象甲(Sphenophorusparvulus)，鳞翅目早熟禾结网毛虫(Parapediasiateterrella)，半翅目白翅长蝽(Blissuleucopterus)，同翅目叶蝉(AgaUiaconstricta)、禾谷缢管蚜(Rhopalosiphumpadi)，直翅目飞蝗(Locustamigratoria)等’，]。内生真菌(Acremoniumsp．)的感染减轻了日本丽金龟对黑麦草和高羊茅根部的为害，对取食真菌感染植株的蚜虫(Schizaphisspp．)、蟋蟀(Achetadomesticus)等昆虫的生长发育也有不利影响。用真菌感染植株的叶片喂养草地贪夜蛾(Spodopterafrugiperda)幼虫，幼虫存活率和生长速率明显降低；喂食真菌感染种子的赤拟谷盗(Triboliumcastaneum)，其种群增长速率也显著降低0。深入研究后发现，含枝顶孢属内生真菌的禾本科植物产生一系列的生物碱，如吲哚双萜类(1olines)，波胺(peramine)，麦角碱类(ergot)，黑麦草碱(1olitrem)等，这些生物碱在牧草的茎基部、叶鞘、花序和种子等地上部组织中积累较高的浓度，并且不同种类的生物碱对不同害虫的毒性程度不同¨。昆虫取食含生物碱的牧草后，导致神经系统紊乱而直接中毒死亡；或者有毒http：／／．ecologica．an5620生态学报29卷生物碱在昆虫体内逐渐积累，影响昆虫对食物的消化及利用，导致昆虫的生长发育历期延长、存活率降低，成虫不能羽化、产卵；或者降低昆虫产卵量和孵化率等，以此影响昆虫的种群参数。枝顶孢属内生真菌与禾本科植物组成的共生体对害虫的作用效果与寄主植物种类、基因型，内生真菌种类和基因型及相关昆虫种类有关。现在枝顶孢属内生真菌已经广泛应用到城市草坪草和牧草抗虫上，为其他内生真菌一植物共生体的研究提供了科学依据口。2．2其他植物的内生真菌相对于牧草内生真菌，木本植物和其它植物的内生真菌大多是水平传播的，在植物组织内形成局部侵染，物种多样性特别丰富，因而与其它生物的互作关系也更为复杂。综合分析已有的研究资料，内生真菌可能通过以下方式作用于昆虫：(1)直接毒杀作用。如内生真菌自身或植物和内生真菌相互影响后产生的毒性代谢物对昆虫的毒杀；(2)间接影响。内生真菌感染植物后，诱导植物产生抗性，或通过影响植物的营养和代谢产物(昆虫的食物)而影响昆虫的发育；(3)影响昆虫的产卵选择性。内生真菌感染后，植物能散发特异性的挥发物，吸引或驱避雌虫产卵，从而控制害虫的分布和为害；(4)影响昆虫多级营养层关系，如通过调控害虫的寄生性天敌和捕食性天敌，控制害虫的种群数量。Raps和Vidal发现，在取食接种内生真菌(A．alternatumGams)的甘蓝叶片后，小菜蛾(PluteUaxylostellaL．)幼虫生长速率降低，死亡率增加，而蛹和成虫的体重没有相应的降低。雌性小菜蛾对内生真菌侵染的叶片表现得更加敏感。这是由于内生真菌感染的寄主叶片中植物甾醇浓度变化而影响了小菜蛾的生长发育，对龄期越低的幼虫影响越显著‘。研究证实，接种内生真菌(A．strictum)后番茄和甘蓝等植物甾醇代谢会改变，使植物合成固醇的质量和数量部分受抑制。因为昆虫不能合成固醇，而固醇又是昆虫蜕皮激素和膜系统合成所必须的；植物中甾醇的组成对昆虫的生长和蜕皮有重要的影响，当植物中甾醇的合成被内生真菌代谢产物抑制时，昆虫对食物的可利用性降低。进一步的研究表明，内生真菌感染后，能特异性地影响植物的挥发物成分，这些成分对昆虫的产卵选择性产生明显的影响。Gange等在对接种内生真菌的滨菊(Leucanthemumvulgare)和丝路蓟(Cirsiumarvense)与斑潜蝇(Chromatomyiasyngenesiae)关系研究后发现，斑潜蝇取食率与以上两种植物中内生真菌的分离率之间呈现显著的负相关性船J。有关木本植物内生真菌对昆虫的影响，研究相对较少。Sumarah和Miller报道云杉幼苗接种内生真菌后，有90％接种苗的针叶中可检测到一种抗虫物质(rugulosin)的存在，这是在木本植物体内检测到内生真菌抗虫代谢产物的成功事例一j。但也有研究表明，内生真菌对害虫的生长和发育没有明显影响。由于木本植物内生真菌在真菌物种多样性和生态功能等方面的特殊作用，近年来热带雨林植物内生真菌受到极大关注。这些内生真菌对植食性昆虫的影响的研究也在逐渐地展开__2．3虫生真菌作为植物内生真菌在植物内生真菌的分离过程中，研究者惊奇地发现，重要的虫生真菌球孢白僵菌(Beauveriabassiana)经常被作为植物内生真菌，从健康植物的组织中分离出来。至今已从玉米、棉花、咖啡及多种杂草中分离获得球孢白僵菌。试验条件下，白僵菌可以从叶片表面侵入植物体内，表现出典型的植物病原真菌的侵染特性，但并不对植物组织表现有害作用；并能通过系统的侵染，对欧洲玉米螟(Ostrinianubilalis)起到控制作用。通过人工接种，球孢白僵菌已成功地接入咖啡、可可、香蕉和罂粟等植物体内，并可从叶、根、茎等不同部位再次分离-36]，表明真菌在植物体内有系统侵染的可能。除此之外，球孢白僵菌还可内生于番茄、马铃薯、曼驼萝和一些针叶植物体内，表明其广泛的寄主适应性。这种现象并不局限于有害昆虫，在害螨的研究中也有发现。分离自柑桔锈螨(PhyUocoptrutaoleivora)的虫生真菌(Meirageulakonigii)，自然条件下实际上内生于葡萄柚叶片和果皮组织中，其代谢产物对柑桔锈螨致死率可达100％[371。这一新发现对害虫生物防治的意义，需要进一步研究予以评估。其它一些常见的虫生真菌，如拟青霉菌属(Paecilomycessp．)、曲霉属(Aspergillussp．)等的真菌，也已从植物组织中被分离出来¨。真菌在同一环境条件下可同时利用无脊椎动物和植物作为营养和能量来源，也为真菌生态适应性研究提供了新的模式。也有研究发现少数内生真菌感染寄主植物后，对害虫起相反作用。0z等船研究表明，真菌Piriformospo‘raindica和Sebacinnvermifera感染烟草后，虽然能增加烟草的生长和繁育力，但感染植株对烟草天蛾(Mandu—cnsexta)幼虫的抗性反而降低。接种S．verm~ra后，由于寄主植物丝氨酸蛋白合成受阻，干扰了植物的防御信号传导，因此降低了植物对昆虫的抵抗力。丝氨酸蛋白酶抑制剂(trypsinproteinaseinhibitors，TPI)是作为烟草抵抗其植食性昆虫烟草天蛾和Tupiocorisnotatu~的直接防御因子，抑制昆虫中肠消化液中的丝氨酸蛋白酶活性。接种S．vermifera的烟草因其TPI表达受抑制而使得幼虫的取食增加胡。Johnson对白桦树(Betulapendula)内生