外显性情绪记忆的认知神经机制

·综述·外显性情绪记忆的认知神经机制王海宝余永强张达人ＤＯＩ：１０．３７６０／ｃｍａ．ｊ．ｉｓｓｎ．１６７４－６５５４．２００９．０６．０３３基金项目：安徽省自然科学基金资助项目（５０４３０６０１；０７０４１２０５６）作者单位：２３００２２合肥，安徽医科大学第一附属医院放射科（王海宝、余永强）；中国科学技术大学生命科学院认知神经心理学实验室（王海宝、张达人）情绪记忆是基于情绪对记忆的调节作用，根据有无意识分为外显性情绪记忆和内隐性情绪记忆［１］。外显性情绪记忆（ｅｘｐｌｉｃｉｔｅｍｏｔｉｏｎａｌｍｅｍｏｒｙ）又称为情绪性唤醒事件记忆（简称情绪记忆），它是情景记忆的一种类型，独立于情绪性反应。情绪对记忆具有双重调节作用，一方面，情绪性事件（如自然灾害、战争和恐怖主义等）常较非情绪性事件即中性事件更容易被记住，情绪记忆的这种特性被称之为“情绪性增强效应”（ｅｍｏｔｉｏｎａｌｅｎｈａｎｃｅｍｅｎｔｅｆｆｅｃｔ）。然而，另一方面，情绪对记忆具有损害效应（ｅｍｏｔｉｏｎａｌｉｍｐａｉｒｍｅｎｔｅｆｆｅｃｔ）。对情绪记忆加以深入研究对于进一步理解情绪与认知间相互作用机制以及情绪记忆障碍相关疾病（外伤后应激障碍（ｐｏｓｔｔｒａｕｍａｔｉｃｓｔｒｅｓｓｄｉｓｏｒｄｅｒ，ＰＴＳＤ）等）的临床诊断和处理具有重要意义。本文就外显性情绪记忆的增强和损害效应机制，以及相关的大脑半球偏侧化、性别效应和年龄效应等几个方面的热点问题作进一步阐述。一、情绪记忆中增强和损害效应的认知和神经机制１．情绪记忆中增强效应机制：情绪性事件的记忆往往较其他事件持久而生动，这主要是由于情绪性事件能够对记忆加工的各个阶段（编码、固化和提取）产生增强作用。Ｈａｍａｎｎ［１］提出情绪性增强效应的两阶段模型：编码效应和后编码效应（固化）。前者主要包括注意增加和精细加工，后者主要包括紧张激素的释放和记忆痕迹的增强固化。杏仁体是两阶段调节的中心结构。两阶段可能相互作用，以至于情绪性唤醒事件在编码和固化阶段得到不同程度的增强。在编码阶段，情绪性刺激能影响注意资源的分配，通过对注意的吸引来影响工作记忆的有效性。此外，情绪性刺激还具有自动加工的特性。在注意分神实验（ｄｉｖｉｄｅｄａｔｔｅｎｔｉｏｎｐａｒａｄｉｇｍ）中，被试在编码高唤醒负性词同时，给予听觉辨别任务，然而被试提取时仍然表现出唤醒词成绩优于中性词和非唤醒情绪词［２］。对情绪性刺激的注意偏向能够引起机体对其加工程度的增高，而情绪性刺激触发的优于非情绪性刺激的自动加工过程，更使得对其进行持续加工，即自下而上的效应（ｂｏｔｔｏｍｕｐ），正是情绪性刺激的这种注意优先权使其产生相对于中性刺激的增强效应。此外，在编码阶段，人们对于情绪性刺激会采用相对于中性刺激更多地精细加工，如可能会倾向于将情绪性内容与额外的语意信息或自身的经历、体验联系起来。通过自上而下作用的效应（ｔｏｐｄｏｗｎ），可以使得情绪性信息具有相对于中性信息更为丰富的表象特征，这些记忆表征的丰富度、差异性也构成了情绪性增强效应的基础［２］。情绪除对编码阶段调节作用外，还可以通过对记忆过程中的固化作用进行调节发挥其增强效应［３４］。ＭｃＧａｕｇｈ［５］认为，这种增强效应主要是情绪信息通过杏仁体作用于内侧颞叶（ＭＴＬ）记忆系统，从而调节记忆固化作用情绪调节假说。这一作用机制主要在于杏仁核释放紧张性激素作用于其他脑区（主要为内侧颞叶和额叶），增强长时程增强效应（ｌｏｎｇｔｅｒｍｐｏｔｅｎｔｉａｔｉｏｎ，ＬＴＰ），并进一步触发海马依赖的记忆固化作用。较多的动物实验研究表明：外界唤醒刺激促进肾上腺髓质释放紧张性激素，后者通过血脑屏障直接作用于杏仁核，或者先作用于脑干迷走神经孤束核（ｎｕｃｌｅｕｓｔｒａｃｔｕｓｓｏｌｉｔａｒｉｕｓ，ＮＴＳ）再进一步投射至杏仁核，激活基底外侧核内的β肾上腺素受体，杏仁核进而释放紧张性激素（去甲肾上腺素等）或通过相关神经元直接投射至海马和其他脑区对记忆固化作用进行调节［６］。在人类，服用β肾上腺素能阻断剂能够消除情绪对情景记忆的增强作用。进一步的研究显示，向杏仁核基底外侧核注射β肾上腺素受体拮抗剂能够阻断肾上腺素的记忆增强效应，而注射β肾上腺素受体兴奋剂则能促进记忆的固化过程。最近研究显示，性激素也参与情绪记忆调节［７］。杏仁核正是通过神经激素释放的方式来影响情绪性刺激的记忆强度的，而它的作用对象是海马和内嗅皮层。根据早期的“传统固化理论”，短时记忆比较脆弱需要进一步固化进入长时记忆，因此符合串联机制。基于固化需要一定的延迟时间（ｄｅｌａｙｔｉｍｅ），可以解释情绪记忆在短时阶段无明显增强效应，而长时阶段呈现增强效应，并随时间延迟增强效应越明显。但人类行为学研究显示，即使在短时阶段（＜１５ｍｉｎ）也显示情绪增强效应。动物实验证据同时显示，短时记忆和长时记忆具有相对独立的神经机制，记忆的固化作用具有随时间变化的特性（即时间依赖性），按照时间顺序分为３个相对独立的平行加工阶段：短时（ｓｈｏｒｔｔｅｒｍ）、长时（ｌｏｎｇｔｅｒｍ）和永久（ｌｏｎｇｌａｓｔｉｎｇ）［５］。Ａｎｄｅｒｓｏｎ等［６］采用“Ｏｄｄｂａｌｌ”范式对情景记忆固化研究表明，情绪逆行性增强短时固化效应具有一定的时间窗（ｔｉｍｅｌｉｍｉｔｅｄｗｉｎｄｏｗ）。短时记忆阶段即存在增强效应，一方面可以解释为编码的增强，但另一方面也可以解释为短时固化的增强。因此，人类情绪记忆的增强效应是连续的、串联的加工机制，还是具有平行的、独立的短时和长时记忆加工机制，尚需更多的神经影像和神经病学证据支持。脑功能成像研究显示，情绪唤醒度在情绪性增强效应中占主导作用，当情绪唤醒度达到一定阈值时，唤醒度作用于杏仁核，后者再进一步与其他脑区（额叶和颞叶）相互作用，产生记忆增强效应。Ｋｅｎｓｉｎｇｅｒ等［２］运用ｆＭＲＩ对高唤醒情绪词和非唤醒负性情绪词的情绪记忆进行研究，结果显示：高唤醒情绪词增强效应主要涉及杏仁核海马网络（自动加工）；非唤醒负性情绪词增强效应主要涉及额叶海马网络（控制加工）。因此，唤醒度和效价在情绪增强效应中均具有重要作用，而且分别通过两条不同神经通路对记忆进行调节。情绪除了通过杏仁核对记忆调节外，还对诸多其他相关加工脑区进行调节，如前额叶（ＰＦＣ）在情绪加工中也起重要作用。Ｄａｖｉｄｓｏｎ等［８］认为杏仁核与前额叶是情绪加工两个基本结构，并提出了情绪效价假设，即左侧ＰＦＣ主要加工正性情绪，右侧ＰＦＣ主要加工负性情绪。眶额部可能参与情绪性工作记忆（ａｆｆｅｃｔｉｖｅｗｏｒｋｉｎｇｍｅｍｏｒｙ）、长时记忆的表征、奖赏、社会动机·１７５·中华行为医学与脑科学杂志２００９年６月第１８卷第６期　ＣｈｉｎＪＢｅｈａｖＭｅｄ＆ＢｒａｉｎＳｃｉ，Ｊｕｎｅ２００９，Ｖｏｌ．１８，Ｎｏ．６和决定等加工过程。Ｄｏｌｃｏｓ等［９］对前额叶在情绪性评估和记忆中的作用研究发现，结果显示：前额叶不同亚区在情绪性评估和记忆中起不同作用，得出与“情绪效价假设”一致的结论，并且强调左腹外侧及背外侧ＰＦＣ参与情绪记忆的增强效应的调节，前额叶背内侧主要参与情绪的评估。当然，在情绪加工中ＰＦＣ和杏仁体的偏侧化效应可能受到多种因素（如加工策略和性别等）影响，需进一步加以研究。Ｂｕｓｈ等［１０］提出，前扣带回可分为背侧的“认知亚区”和腹侧的“情绪亚区”。另外，前扣带回还涉及监视冲突、反应选择和动机。此外，在情绪记忆的提取过程中，情绪信息可作为回忆的线索，也能使得其成绩优于非情绪性材料。Ｄｏｌａｎ等［１１］利用ＰＥＴ，采取不同的任务需求和项目强度的多因素模式，得出前颞极和左侧杏仁核参与情绪记忆的提取。Ｄｏｌｃｏｓ等［１２］研究发现，情绪性单词编码１年后再提取，内侧颞叶和右侧杏仁核仍起作用。Ｂｕｃｈａｎａｎ等［１３］研究认为，右侧内侧颞叶前部参与高度负性效价的情绪记忆，目前对情绪记忆提取阶段脑功能成像研究相对较少。２．情绪记忆中损害效应机制：情绪是一把双刃剑，一方面对记忆具有增强作用，另一方面对记忆具有损害作用。Ｓｔｒａｎｇｅ等［１４］建立了由情绪唤醒度诱导的记忆增强和记忆损害实验程序，该实验采用“Ｏｄｄｂａｌｌ”方式，情绪单词成绩明显较中性单词好（情绪诱导的增强效应），而情绪单词相邻的前一位和二位中性单词相对其他位置成绩较差（情绪诱导的逆行性遗忘）。心得安药物（β肾上腺素能阻断剂）处理的被试和双侧杏仁核特异性损害病人（ＵｒｂａｃｈＷｉｅｔｈｅｄｉｓｅａｓｅ），这种效应均消失。因此，情绪损害效应与增强效应可能具有相同或相似的神经机制，均可能涉及β肾上腺素能对长时储存、固化和杏仁核对短时记忆编码、固化或注意加工的调节作用。最近，Ｄｅｐｕｅ等［１５］采用想／不想范式（Ｔｈｉｎｋ／ＮｏＴｈｉｎｋｐａｒａｄｉｇｍ，Ｔ／ＮＴ））对情绪记忆加以研究显示，情绪记忆受到抑制。并且通过脑功能成像研究表明，这种抑制是通过两种时间不同的神经机制调节的。该研究为通过心理干预对外伤后应激障碍、抑郁症、焦虑症和强迫症等情绪相关疾病的心理治疗提供了重要依据。另外，情绪对工作记忆的增强和损害作用受效价和唤醒度的影响，强烈负性情绪损害工作记忆，中度正性情绪增强工作记忆；可能由于情绪对工作记忆效率的调节呈“倒Ｕ形”，高强度的负性情绪导致额叶皮层局部产生过高浓度的多巴胺或去甲肾上腺素，从而对工作记忆的维持产生抑制作用。也有研究显示，负性情绪增强空间工作记忆，而中度正性情绪增强词汇性工作记忆。情绪对工作记忆增强和损害作用的准确机制有待进一步研究。二、情绪记忆中大脑半球偏侧化效应大脑半球功能的偏侧化表现在很多方面，如左半球倾向于局部、细节信息的加工，而右半球倾向于全局、整体信息的加工；左半球倾向于语言信息的加工而右半球倾向于时空信息的加工等等。在情绪记忆的研究中同样发现，双侧大脑半球或皮层下结构在其功能上具有不对称性现象，并且提出了一些假设。目前归纳起来有两方面理论假说：“材料特异性假设”和“任务特异性假设”。前者代表性的理论为“单双系统理论”［１６］。单系统理论以“右侧大脑半球假说”为典型，该理论认为所有情绪都在右侧大脑半球加工；双系统理论以Ｄａｖｉｄｓｏｎ“情绪效价假设”为典型［８］，该理论认为，左侧半球特异性的参与正性情绪或趋向相关（积极）的情绪加工，而右侧半球则对于负性情绪或避让相关（抑制）的情绪的加工具有特异性。Ｄｏｌｃｏｓ等［９］研究发现进行情绪性图片评级时，正性图片较负性图片较多的引起左前额叶的背外侧激活，而负性图片较多的引起右侧前额叶腹内侧的激活。王海宝等［１７］ｆＭＲＩ研究进一步证实该假设。最近，在自传式情绪记忆研究中也同样发现，单侧颞叶切除的患者对自身的情绪经历的反应也具有不同的倾向，右颞叶前部内侧区切除的患者对于正性高强度的经历体验回忆更多，而左颞叶前部内侧区切除的患者对于正性高强度的经历体验回忆相对较少，但其对于负性高强度经历体验及阳性低强度的经历体验回忆更多。早期对双侧杏仁核钙化的先天性ＵｒｂａｃｈＷｉｅｔｈｅ病患者进行检测发现，被试对图片和单词的情绪记忆有一定程度的损害。杏仁核对于恐怖相关的负性情绪的加工具有相对特异性，特别是左侧杏仁核表现明显［１８］。另一种假设认为，情绪加工时个体的意识状态对于加工参与的结构具有一定的影响，即“任务特异性假设”。既往研究显示，左侧杏仁核倾向于对情绪性刺激的有意识加工（认知评估），而右侧杏仁核倾向于对情绪性刺激的无意识加工（自动加工）［１９］。但也有研究显示，左右半球对于正负性情绪的反应偏向并不受有意识编码和无意识编码的影响。除了上述两种理论假说外，性别对情绪记忆产生重要影响。既往脑功能成像研究显示［２０２１］，男性右侧杏仁核偏侧化优势及女性左侧杏仁核偏侧化优势，关于情绪记忆中的性别效应下文将作进一步的阐述。对于情绪记忆中大脑半球偏侧化效应问题，目前相关的理论假说均有支持和不支持证据。因此，未来需要对更多的相关研究结果进行归纳，并对各自的适用范围（甚至脑区）进行严格的限定，或者有待提出更先进的理论。三、情绪记忆中的性别效应既往研究表明，不同性别在语言、空间和词汇加工、数